Das Festival du Jura entstand 1977 auf Initiative von Georges Zaugg – damals noch unter dem Namen «Festival Musical de la Jeunesse à Courgenay» (Jugendmusikfestival Courgenay). Die Anfänge waren bescheiden: Es wurden vier Konzerte in der Ajoie organisiert, mit dem Ziel, den Kinderchor von Courgenay zu umrahmen und das Interesse der Jugend an der Musik zu fördern. Erst 1979 im Anschluss an das dritte Jugendmusikfestival wurde das eigentliche F. geboren.
Das Festival umfasst sowohl Kammer- wie auch Orchester- und zeitgenössische Musik. Es gewann rasch an Bedeutung, nachdem ein Wettbewerb für junge Virtuosen/-innen eingeführt und ein professionelles Ensemble, das Orchestre du Festival du Jura unter der Leitung von Georges Zaugg, gegründet wurde. Seit 1980 wird Georges Zaugg bei seinen Aufgaben von einem Komitee unterstützt.
2003 organisierte der Geiger Tibor Varga seinen berühmten Wettbewerb in Pruntrut im Rahmen des F. und 2007 wurden zum 30-jährigen Jubiläum international bekannte Künstler/innen wie Barbara Hendricks eingeladen.